布雷拉美术馆所在地最早是一片荒芜的草地，Brera一词来自法语Braida，意为一片葱郁的草地，早在13世纪初就有修士在此建立修道院，并与世隔绝长达三个世纪，于16世纪时，教宗庇护五世辗转将修道院连同周围土地给予耶稣会，耶稣会在此建立了一座学校，提供相当于大学等级的教育课程，为今日布雷拉学院的前身，1573年，耶稣会聘请建筑师扩建该校，并购买了一些周边土地，整个建筑过程历经波折，多次中断，最后于18世纪后期在玛丽亚·特蕾莎的治下才完成，1776年，在朱塞佩·皮埃尔马里尼的主导下美术馆正式成立，美术馆于拿破仑统治时代奠定了现今的模样，于1882年，美术馆从学院中独立出来，成为了意大利最重要的国家博物馆之一，1898年，美术馆的展品开始按照区域及画派划分并且依照年代进行排序，新的排列方式让展览面积扩大。 第一次世界大战期间，出于安全考量，馆藏转往罗马避难，二战时期馆藏也提早被迁出幸免于难，但布雷拉宫被炮弹击中，损毁严重，战争结束后的1946年开始进行重建，由建筑师皮埃罗·波尔塔卢皮负责，1950年美术馆重建工作完成并重新开馆，由于馆藏空间不足、设备老旧等因素，美术馆于1973年再次闭馆整修，于1977年重新对外开放，并将部分馆藏挪往美术馆于1972年购得，位于美术馆旁的齐特里奥宫（Palazzo Citterio），如今美术馆依然问题重重，馆藏空间还是不足，但美术馆已着手规划修缮部分老旧、长期被忽略的区域并加以利用，期望未来能以现代机构的面貌呈现在世人面前。美术馆最早的馆藏主要来自贵族的收藏，在拿破仑统治时期开始借由掠夺、征收来自各教堂、修道院中的艺术品，而在随后的意大利王国时期又从国家各个地区汇集宗教艺术作品，起初作品主要收集自伦巴底，后来遍及整个教宗国的领土，至1813年，美术馆已收藏了近900幅作品，之后至19世纪末期馆藏并无多大变化，于20世纪初期，在各方的慷慨捐赠下，馆藏又开始大量增加，如卡拉瓦乔的《以马忤斯的晚餐》便是在此时期收入，而这时期也开始重视19世纪的绘画，也陆续收购了不少画作。
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